Erin Moriarty fait ses premiers pas à la télévision en 2010 lors d'un épisode d'On ne vit qu'une fois. On la retrouve l'année suivante en tant qu'invitée dans New York, unité spéciale
Elle commence sa carrière au cinéma en 2012 aux côtés de Ben Stiller, Vince Vaughn et Jonah Hill dans Voisins du troisième type et obtient un rôle plus important dans la série Red Widow en 2013. La même année elle joue dans le film indépendant The Kings of Summer, réalisé par Jordan Vogt-Roberts.
Depuis 2019, elle est présente dans la série de Prime Video The Boys, où elle retrouve Jack Quaid avec qui elle avait tourné l'année précédente dans le court-métrage CCR - Have You Ever Seen the Rain.
La saison finale de The Boys est en cours de diffusion.
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